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Fijación biológica del nitrógeno (página 2)




Enviado por Wilmer Paredes



Partes: 1, 2, 3

El género
Azotobacter es uno de los microorganismos utilizados como
biofertilizantes que más se aplica e
investiga en países en vías de desarrollo.
Sus propiedades beneficiosas se ponen de manifiesto en una gran
variedad de hortalizas, granos y viandas (Mayea et al., 1998).
FAO (1995) reporta que este se considera de menor importancia
agrícola por incorporar modestas cantidades de
nitrógeno al suelo,
Bhattacharya y Chaudhuri (1993) reportan que es capaz de fijar de
20 a 30 kg. de N ha-1 año, pero tanto
Azotobacter como Azospirillum en determinadas condiciones su
efecto beneficioso no se debe solamente a la cantidad de
N2 atmosférico fijado, sino a la capacidad de
producir vitaminas y
sustancias estimuladoras del crecimiento (ácido
indolacético, ácido giberélico, citoquininas
y vitaminas) que influyen directamente en el desarrollo
vegetal.

Otro grupo de
microorganismos que se convierten en fijadores de N2
cuando viven en asociaciones simbióticas con organismos
superiores de vida son las bacterias
pertenecientes al género Rhizobium, las cuales establecen
relaciones simbióticas con plantas
leguminosas.

Entre los diferentes sistemas
biológicos capaces de fijar N2
atmosférico, la simbiosis Rhizobium-leguminosa constituye
con la mayor cantidad aportada al ecosistema y a
la producción de alimentos
(Burdman et al., 1998). Aunque hay diversas asociaciones que
contribuyen a la fijación biológica del
N2, en la mayoría de lugares agrícolas
la fuente primaria (80%) del nitrógeno fijado
biológicamente ocurre a través de dicha simbiosis
(Anónimo, 2001 b). Se estima que esta puede oscilar entre
200 y 250 kg. N ha-1 año (FAO, 1995),
calculándose que puede alcanzar el 20 % de la cantidad
fijada anualmente sobre el planeta, constituyendo la
asociación más elaborada y eficiente entre plantas
y microorganismos (Burdman et al.,1998).

Dentro de las especies que establecen relaciones
simbióticas con esta bacteria se encuentra el frijol
común (Phaseolus vulgaris L.), la cual es la legumbre
más importante para el consumo humano
en los países del tercer mundo, pero a su vez es la
especie de más baja capacidad de nodulación y
fijación de N2. Este cultivo en Cuba ha sido
durante muchos años una práctica común del
campesinado, cuya producción cumplimentó en
determinado grado las necesidades del país. Actualmente la
producción es insuficiente, aproximadamente 0.63 t
ha-1, como resultado del nivel de vida de la población y su poca intensificación.
Durante varios años la producción de este grano ha
estado
limitada a las pequeñas producciones del agricultor
privado, por lo que el Estado ha
tenido que invertir $ 400 (USD) para adquirir una tonelada de
frijol mediante la importación de este alimento para el
consumo de la población. Resulta obvio que aumentar el uso
y mejorar el manejo del N2 fijado
biológicamente por esta leguminosa es una meta importante
para la agricultura
tanto por razones humanitarias como por razones económicas
(FAO, 1995; Burdman et al., 2000; Quintero, 2000).

En los últimos 20 años se han realizado
ingentes esfuerzos por parte de científicos e
investigadores en todo el mundo con el fin de llevar a cabo una
mayor eficiencia en la
fijación de N2 por parte de la simbiosis
Rhizobium-leguminosa en el cultivo del frijol, basados en las
herramientas y
perspectivas moleculares de las secuencias génicas y la
trangénesis de plantas, alternativas que atentan contra la
biodiversidad,
sin tener en cuenta los estudios sobre la bioquímica
de las asociaciones microbianas, los que han abierto un nuevo
horizonte que está cambiando la percepción
de la diversidad microbiológica.

Los efectos agronómicos de los experimentos de
microorganismos asociados a la rizosfera de las plantas
conjuntamente con los simbióticos han promovido un
sistema de
estudios para la mayor comprensión de las comunicaciones
entre plantas y microorganismos Estos constituyen una fuente
básica para la utilización de la fijación
biológica del N2 con el fin de mejorar la
productividad
de los cultivos incluyendo los microorganismos fijadores de
nitrógeno asociados a la rizosfera, como Azotobacter y
Azospirillum; y aquellos que viven en estrechas relaciones
simbióticas con las plantas, tales como: Rhizobium sp.,
Azolla sp. y endo / ectomicorrizas (Fisher y Long 1992, citado en
Anónimo, 2001 a).

  • ORGANISMOS
    FIJADORES

FIJACIÓN SIMBIÓTICA DE
NITRÓGENO

I.- Dos grupos de
organismos:

1.- Rizobios

Bacterias del suelo móviles atraídas hacia
la raíz por compuestos que ésta libera.

Pertenecen al grupo de quimioorganotrofos
aerobios

A este grupo pertenecen Rhizobium,
Azorhizobium y Bradyrhizobium

Formadores de nódulos en raíces

Rhizobium: Nodulan leguminosas de climas
templados y subtropicales

Cuatro especies:

R. leguminosarum var. viciae, var.
trifolii, var. phaseoli

R. meliloti que nodula Melilotus y
Mendicago

R. Loti que nodula Lotus, Cicer, Lupinus,
Mimosa
, etc.

R. fredii nodula soja

Bradyrhizobium nodula soja.

Formadores de nódulos en tallos y
raíces

Azorhizobium: Nodula la planta tropical
Sesbania rostrata (leguminosa)

Otros formadores de nódulos de fijación de
nitrógeno dudosa

Phyllobacterium: Forma nódulos en tallos y
hojas de mirsináceas y rubiáceas.

Agrobacterium: Se han descrito casos en los que
parece haber fijación de nitrógeno.

2.- Frankia: Actinomicetos que nodulan
raíces de muchos árboles
y arbustos (más de 140 especies). No forma micelio
aéreo y sus esporas son inmóviles

Nodula los géneros alnus, Myrca,
Casuarina
, etc.

Esta nodulación es muy importancia para plantas
leñosas perennes porque aporta nitrógeno al suelo
en zonas pobres o repobladas.

 II.- Interacción de rizobios con la
planta

1.- Especificidad del hospedador

2.- Etapas de la nodulación

Quimiotactismo: Cada tipo de planta exuda un tipo de
compuestos fenólicos quimioatrayete diferente.

  • Alfalfa luteolina
  • guisante apigenina y eriodictiol
  • trébol blanco dihidroxiflavona

También liberan quimiorepelentes del mismo tipo
(flavonoides, etc.).

La sensibilidad bacteriana puede detectar
concentraciones de 50 nM

La interacción se establece mediante las lectinas
(glicoproteínas) de la pared celular de las plantas y las
bacterias.

Deformación del pelo radicular

Sólo una parte (aprox. el 255) de los pelos
radiculares contactados se deforma.

La inducción de la deformación es
específica

Invasión

En un primer momento parece ser debida a la alta
concentración bacteriana en el entorno del pelo radicular
deformado.

La bacteria parece ser la responsable de la
hidrólisis de la pared celular de la planta.

La formación de los tubos de infección
sólo se produce si hay una interacción
bacteria-planta (no hay plantas que formen tubos sin que haya
bacterias presentes).

Formación del primordio

Proceso complejo de diferenciación celular en la
planta como respuesta a la infección.

Los tipos de nódulos son diferentes en plantas de
climas templados y en tropicales:

Templados: Guisante, trébol, alfalfa

Nódulos indeterminados: tienen un meristemo
apical persistente

Tropicales: Soja, judía

Nódulos determinados: sin meristemo apical
persistente

Diferenciación dentro del primordio

3.- Interacción de Frankia con la
planta

El micelio de Frankia alcanza un pelo radicular
de la planta y lo invade. Se suele inducir luego la
formación de una raíz secundaria que también
resulta invadida.

La simbiosis no es obligada para que se produzca
fijación de nitrógeno. La simbiosis se establece
principalmente con el género alnus (aliso). Esta
simbiosis es mucho menos específica que la de
rhizobium

FIJACIÓN DE NITRÓGENO EN
ASOCIACIONES

Se ha detectado de forma indirecta fijación de
nitrógeno en asociaciones de plantas como la caña
de azúcar,
maíz,
sorgo y trigo, entre otras, y bacterias comno Azotobacter,
Azospirillum, Beijerinckia, bacillus y Pseudomonas
que colonizan las zonas radiculares por la alta relación
C/N de estas zonas.

MICROORGANISMO

TIPO DE METABOLISMO AL FIJAR N

IMPORTANCIA ECONÓMICA

BACILACEAS
Bacillus polymyxa
Clostridium

Aeróbico,
heterotrófico

Beneficios marginales en agricultura

AZOTOBACTERIAS
Azotobacter
Azomonas insignis
Azotococcus agilis
Beijerinckia derxii
Derxia gummonsa
Xhantobacter flavus

 

Anaeróbico,
heterotrófico

 

Beneficios a cosechas no
confirmados

ENTEROBACTERIAS
Klebsiella pneumoniae
Enterobacter aerogenes
Erwinia herbicola
Citrobacter freundii
Azospirillum brasilense

Anaeróbico
o microaerófilo

 

Importantes en la fijación
asociativa

RIZOBIACEAS
Rhizobium
Bradyrhizobium

Microaerófilo,
heterotrófico

Muy importantes en el cultivo de leguminosas

STREPTOMICETACEAS
Frankia

Microaerófilo,
heterotrófico

Uso potencial en bosques

METANOMONADACEAS
Methylocystis
Methylococcus

Microaerófilo,
autotrófico

Obtención de proteína unicelular

TIOBACTERIACEAS
Thiobacillus ferrooxidans

Microaerófilo

 Minería microbiana

CIANOFICEAS
Anabaena
Nostoc
Gloeothece
Spirulina
Synechococcus

Anaeróbico o
microaerófilo,
fotolitotrófico

Cultivo de arroz,
producción de proteína unicelular

CROMATIACEAS
Chromatium vinosum

Anaeróbico,
fotolitotrófico

 

CLOROBIACEAS
Chlorobium limicola

Anaeróbico,
fotolitotrófico

 

RODOSPIRILACEAS
Rhodospirillum rubrum
Rhodopseudomonas palustris
Rhodobacter capsulatus
Rhodomicrobium vannielli

Anaeróbico,
fotoorganotrófico

Depuración de aguas residuales, abono y pienso para
piscifactorías

Tabla 1. Microorganismos fijadores de
nitrógeno (tomado de CASTILLO & CÁRDENAS
(1990) (modificado por los autores).

  1. FIJACIÓN BIOLÓGICA DEL
    NITRÓGENO

    La fijación biológica del
    nitrógeno atmosférico, consistente en la
    reducción de N2 a
    NH4+ por la enzima nitrogenasa, es,
    después de la fotosíntesis, la ruta metabólica
    más importante para el mantenimiento de la vida en la Biosfera.
    Curiosamente, este proceso
    crucial sólo puede ser llevado a cabo por unos pocos
    grupos de seres vivos, todos ellos procariotas (Sprent J. y
    Sprent P., 1990).

    Los microorganismos fijadores de nitrógeno no
    constituyen un grupo taxonómico homogéneo, la
    única característica que comparten es la
    presencia de la enzima nitrogenasa (Zehr J.P. y col., 1998).
    Dichas bacterias comprenden organismos fototrofos, como
    bacterias pertenecientes a la
    familia  Rhodospirillaceae, Clorobiaceae y
    Cianobacteriae; organismos quimioautotrofos, como bacterias
    de los géneros Thiobacillus, Xanthobacter y
    Desulfovibrio y organismos heterotrofos como las
    bacterias petenecientes a la familia
    Frankiaceae, al grupo Rhizobiaceae y a los géneros
    Azotobacter, Enterobacter, Klebsiella y
    Clostridium (Sprent J. y Sprent P., 1990).

    Estos organismos pueden realizar la fijación
    biológica de nitrógeno ya sea
    independientemente (a excepción de las
    rizobiáceas) o estableciendo relaciones
    simbióticas con otros organismos. Son estas formas
    simbióticas, concretamente las establecidas entre las
    rizobiáceas y las leguminosas, las que antiguamente
    eran aprovechadas para la renovación de los suelos
    mediante la práctica de la rotación de
    cultivos; hoy en día sin embargo, desde la
    aparición de la "revolución verde" en agricultura, esta
    práctica se ha sustituido por la utilización de
    fertilizantes químicos a pesar del elevado coste
    energético y ambiental que supone. Para poder
    disminuir la dependencia a fertilizantes nitrogenados que
    está adquiriendo la agricultura mundial se han
    propuesto varias alternativas que abarcan desde la
    modificación genética de las plantas a la
    optimización y mejora de la fijación
    biológica de nitrógeno (Vance C.P.,
    2001).

     Dentro de esta última opción el
    sistema rizobiáceas-leguminosas es el que ha sido
    estudiado ampliamente y en mayor profundidad. Ya en el siglo
    XVI Leonhard Fuchsius dibujó leguminosas noduladas
    (Fuchsius L., 1542) y en el siglo XVII, Malpighi
    observó nódulos en raíces de
    judía (Phaseolus vulgaris) y de haba (Vicia
    faba
    ) (Malpighi M., 1675). No fue sin embargo hasta
    finales del siglo XIX cuando el botánico ruso Woronin
    detectó la presencia de bacterias en nódulos de
    lupino y alisos (Woronin M.S., 1866). Unos años
    después Frank demostró que en suelos quemados
    no se producían nódulos (Frank B., 1879) y a
    continuación Hellriegel y Wilfarth, que son los
    investigadores reconocidos universalmente como descubridores
    de la fijación simbiótica, demostraron en
    varias leguminosas el requerimiento de una infección
    previa para la formación del nódulo (Hellriegel
    H. y Wilfarth H., 1888). Posteriormente Beijerinck
    corroboró la necesidad de una infección
    bacteriana para la formación del nódulo al
    infectar plantas de Vicia faba con cultivos puros
    procedentes de nódulos de dicha leguminosa (Beijerinck
    M.W., 1888). No obstante, no ha sido hasta en estos
    últimos 20 años cuando se ha empezado a
    comprender este sistema íntimamente si bien aún
    hay algunos puntos del proceso simbiótico que se
    desconocen.

     Una de las incógnitas es la influencia
    de algunos nutrientes especialmente requeridos por el sistema
    en el establecimiento y desarrollo de la simbiosis,
    así como en la organogénesis del nódulo.
    Concretamente se ha observado que la deficiencia de un
    micronutriente, el boro (B), afecta drásticamente a la
    nodulación llegando al punto de abortarla
    (Bolaños L. y col., 1994), aunque no se ha probado la
    causa última de tan drástico efecto.
    También se ha sugerido la existencia de una
    relación entre este micronutriente y un macronutriente
    como el calcio (Ca2+). En este sentido se ha
    observado que la relación B-Ca2+ es
    importante para el mantenimiento estructural de la pared
    celular (Kobayashi M. y col., 1999), y que juega un papel en
    el proceso de simbiosis en leguminosas (Carpena R.O. y col.,
    2000). Nuestras investigaciones van encaminadas precisamente a
    profundizar en el conocimiento de las consecuencias de la
    deficiencia del B en distintos pasos de la nodulación
    y analizar el papel que juega el Ca2+ durante
    dicha deficiencia, así como la relación
    existente entre ambos bioelementos a lo largo de todo el
    proceso de simbiosis. Un segundo objetivo
    de nuestra investigación en este campo es el
    estudio del papel de dicha relación B/Ca en
    condiciones de estrés salino, donde hemos encontrado
    cómo los suplementos de B y Ca recuperan la
    fijación simbiótica del nitrógeno,
    así como el desarrollo y la productividad de plantas
    noduladas de guisante, muy inhibidas en condiciones
    salinas.

     Fijación
    biológica de nitrógeno en
    leguminosas

    Las rizobiaceas son un grupo muy heterogéneo
    de bacterias que se han dividido en cuatro familias:
    Rhizobiaceae, Phyllobacteriaceae, Hyphomicrobiaceae y
    Bradyrhizobiaceae (Madigan M.T. y col. 2000). Dentro de estas
    familias sólo unos determinados géneros son
    capaces de efectuar el proceso de fijación de
    nitrógeno: Rhizobium, Sinorhizobium,
    Meshorizobium, Bradyrhizobium,
    Azorhizobium y Allorhizobium. Con el fin de
    simplificar la lectura
    nos referiremos a todos estos géneros como
    Rhizobium.

     A diferencia de las cianobacterias y las
    bacterias pertenecientes al género Frankia, las
    rizobiáceas no pueden generar un ambiente
    anaerobio o microaerobio en donde poder realizar la
    fijación de nitrógeno por si mismas. Para
    llevar a cabo el proceso estas bacterias han de encontrarse
    en las inmediaciones de plantas de la familia de las
    fabáceas e interactuar con las mismas, originando una
    serie de reacciones en la planta que desencadenarán la
    formación de un órgano mixto nuevo, el
    nódulo simbiótico, en el cual se proporciona un
    entorno controlado, así como los nutrientes necesarios
    para que la bacteria pueda efectuar el proceso de
    fijación.

     Antes de llegar a la consecución del
    nódulo, tanto la planta como la bacteria han de seguir
    un protocolo,
    de tal manera que, si cualquiera de ellos incumple alguna de
    las condiciones establecidas, la formación del
    nódulo abortará. Dicho protocolo se puede
    resumir en:

    1)    Intercambio de señales de naturaleza
    química entre la planta y el microorganismo.

    2)   Activación del ciclo
    celular en células del córtex e
    iniciación del nuevo órgano en la
    planta.

    3)   Infección por parte de la
    bacteria, formación del canal de infección e
    invasión de los tejidos
    recién formados.

    4)   Diferenciación de la
    bacteria a forma especializada.

  2. MECANISMO DE
    ORIENTACIÓN: BACTERIAS – LEGUMINOSAS

    Iniciación del
    nódulo


    Señalización entre la planta y
    Rhizobium

    Se puede definir como rizosfera a la porción
    de suelo íntimamente asociada a las raíces de
    plantas en crecimiento con propiedades físicas,
    químicas y biológicas diferentes a las del
    resto del suelo y con una estructura
    extraordinariamente compleja en la que inciden gran
    número de variables
    y en la que se establecen multitud de relaciones
    biológicas. De hecho, las características
    físico-químicas de dicha región hacen de
    ella un lugar muy adecuado para el crecimiento de
    microorganismos (Bazin M.J. y col., 1990), de los cuales los
    más abundantes son las bacterias, en gran parte
    propiciado por la presencia de los exudados de la planta
    ricos, entre otros, en compuestos carbonados. Entre el 10% y
    el 30% de los fotosintatos de la planta son secretados en los
    exudados radiculares (Bowen G.D. y Rovira A.D., 1999)
    abarcando carbohidratos, ácidos
    orgánicos, vitaminas, aminoácidos y derivados
    fenólicos. Entre dichos compuestos se encuentran los
    flavonoides (derivados del 2-fenil-1,4-benzopirona) (Fig. 1)
    cuya composición va a variar dependiendo de la
    especie, y que además de ser metabolizados,
    desencadenan una serie de respuestas específicas en
    los rizobios circundantes apropiados. Así, algunos de
    estos flavonoides a concentraciones nanomolar, provocan la
    quimiotaxis activa de los rizobios hacia la superficie
    radical (Sánchez F. y col., 1991). En cambio,
    estos mismos flavonoides a concentración micromolar,
    activan en Rhizobium a los genes responsables de la
    nodulación (genes nod).

    Cada Rhizobium expresa constitutivamente un
    grupo de factores de transcripción
    hélice-lazo-hélice de la familia LysR (Schell
    M.A., 1993) conocidos como NodD cuyo número y
    regulación va a depender de la especie de
    Rhizobium, así por ejemplo en Sinorhizobium
    meliloti
    hay tres copias de NodD, siendo dos de ellas,
    NodD1 y NodD2, activadas por flavonoides mientras que NodD3
    es activada por SyrM (Symbiotic Regulator),
    homólogo de NodD que además de regular NodD3
    induce la síntesis de exopolisacárido
    (EPS) independientemente de la presencia de flavonoides
    (Swanson J.A. y col., 1993). NodD se encuentra normalmente
    unida a unas regiones de ADN de 49 pb
    conocidas como "nod boxes", que se encuentran en las
    regiones promotoras de muchos genes implicados en la
    nodulación, sólo se produce la inducción
    de estos genes cuando NodD se une a sus activadores (Schultze
    M. y Kondorosi A., 1998). Entre los genes activados por NodD
    se encuentran los genes nod, que codifican todo un
    paquete de enzimas
    encargadas de la producción de los factores Nod. Los
    factores  Nod  están compuestos por un
    esqueleto de N-acetil-D-glucosamina unidos por enlaces
    -1,4 sintetizado por NodA, NodB y NodC, que presenta
    una serie de modificaciones dependiendo de la estirpe de
    Rhizobium y que van a otorgar de cierta especificidad
    al proceso de nodulación (Spaink H.P.,
    2000):

    1)      Variación en
    el número de monómeros de
    N-acetil-D-glucosamina, oscilando generalmente entre 3 y 6
    unidades.

    2)      La presencia o la
    ausencia de modificaciones en la molécula indicadas
    como Rn en la figura 2, entre las que podemos destacar la
    aparición o no de un grupo sulfato en el extremo
    reductor.

    3)      Distintos
    ácidos grasos pueden ir unidos a la molécula
    dependiendo de la estirpe rizobiácea. Esta
    característica hace que a los factores Nod se les
    conozca también como lipooligoquitinas o, más
    comúnmente, lipoquitooligosacáridos (LCO en
    inglés).

    4)      La presencia o
    ausencia de ácidos grasos insaturados ,
     especiales.

    Señalización entre Rhizobium
    y la planta

    La mera presencia de los factores Nod en
    concentraciones del orden 10-12 M es suficiente
    para que en la planta se produzca la deformación de
    los pelos radiculares (Lerouge P. y col., 1990; Heidstra R. y
    col., 1994) pero se necesitan niveles mayores, del orden
    de 10-7 a 10-9 M para provocar la
    formación de los pre-canales de infección, la
    división de las células corticales y la
    inducción de genes implicados en las fases previas a
    la nodulación, las nodulinas tempranas  (Truchet
    G. y col., 1991). Esta elevada sensibilidad a los factores
    Nod hace suponer que debe existir un mecanismo mediado por
    receptores aunque aún no se han podido ni determinar
    el número ni identificarlos, no obstante se han
    propuesto hipótesis:

    1)      Modelo de
    un único receptor (Hirsch A.M., 1992): se propone la
    existencia de un único receptor cuya actividad va a
    venir dada por la estructura del factor Nod, el cual se
    integraría en la membrana celular de la planta a
    través del grupo acilo.

    2)      Modelo de dos
    receptores (Ardourel M. y col., 1994): con esta
    hipótesis se
    plantea la posible presencia de dos receptores, ambos
    necesarios para iniciar el proceso de nodulación. Uno
    de los receptores no posee una especificidad muy elevada en
    el reconocimiento de los factores Nod pero puede inducir la
    deformación del pelo radicular, la formación
    del primordio del canal de infección y la
    división de las células corticales aún
    en ausencia de la bacteria. El segundo receptor es más
    específico e induce la formación del canal de
    infección y del nódulo aunque siempre es
    necesaria la presencia de la bacteria. Este modelo
    actualmente es el que va cobrando más fuerza.
    Así se ha descubierto un posible receptor de factores
    Nod, que presenta una elevada homología a receptores
    tirosina quinasa (Endre G. y col., 2002), y que además
    presenta dominios de unión a otras proteínas. Una de estas
    proteínas podía ser una proteína G de
    membrana la cual también es necesaria para la
    percepción de los factores Nod (Pingret J.L. y col.,
    1998).

    Uno de los primeros efectos que se observa tras la
    percepción del factor Nod en el pelo radicular es la
    entrada de Ca2+ al citoplasma (Felle H.H. y col.,
    1998; Cárdenas L. y col., 1999). Ello conduce a la
    activación de ciertos canales aniónicos que
    originan la expulsión de Cl- y por tanto la
    despolarización de la membrana del pelo. No se conocen
    los mecanismos que inducen la entrada de Ca2+,
    aunque se ha propuesto que podría estar mediado por
    proteínas G (Pingret J.L. y col., 1998) y mantenido
    por canales de Ca2+ sensibles a voltaje. Esta
    entrada de Ca2+, además de servir como
    mensajero para la inducción de genes y
    activación de proteínas implicadas en la
    nodulación, induce una reorganización del
    citoesqueleto, que contribuye a la deformación del
    pelo radicular hasta llegar a una forma característica
    del fenómeno de la nodulación, el "cayado del
    pastor" (Shepherd’s crook en inglés).
    Esta estructura generará una pequeña cavidad en
    donde la bacteria puede crecer y prosperar.

    Invasión y
    formación del canal de
    infección

    La unión de las bacterias a la superficie de
    la raíz es un paso preliminar muy importante que
    precede a la invasión. Fibrillas de celulosa
    producida por la bacteria pueden ayudar a enredar al rizobio
    en la superficie mucilaginosa de la raíz, proceso
    reforzado por la presencia de proteínas dependientes
    de Ca2+, ricadhesinas, producidas por la bacteria
    (Smit G. y col., 1989). Es por ello que los
    polisacáridos y proteínas producidos por
    Rhizobium pueden jugar un papel importante en la
    interacción física entre la
    planta y la bacteria. Así, mutantes que carecen de EPS
    ni invaden ni forman canales de infección.

    Aunque aún no se conoce el papel
    específico del eps en los prolegómenos de la
    relación entre la planta y la bacteria, sí se
    ha hipotetizado sobre dichas funciones
    (Gray J.X. y Rolfe B.G., 1990). Entre otras, el eps
    podría enmascarar la superficie bacteriana para evitar
    el desencadenamiento de una respuesta de defensa por parte de
    la planta, encapsular a la bacteria contra el estrés
    fisiológico que existe en el canal de
    infección, identificar a la bacteria ante el receptor
    de la planta adecuado…

    Otro factor a considerar es el hecho de que esta
    matriz
    extracelular puede formar una estructura gelatinosa en
    presencia de iones de calcio (Morris V. y col., 1989). Dicha
    capacidad podría servir para retirar los iones de
    Ca2+ presentes en el entorno de la pared vegetal,
    que normalmente son utilizados para estabilizar y organizar a
    las pectinas recién sintetizadas y, por tanto,
    debilita esa zona de la pared habilitando así un lugar
    propicio para la infección. Además, la
    presencia de un gel de naturaleza tan rígida puede
    servir a la bacteria como punto de apoyo para entrar en el
    pelo aprovechando la presión que ejercen las sucesivas
    divisiones de la bacteria. De este modo se origina una
    invaginación de la membrana del pelo por la cual las
    bacterias infectan a la planta (Fig. 3).

    Paralelamente y coincidiendo con la entrada de la bacteria en
    el pelo radicular, en el interior del mismo se produce un
    trasiego de vesículas que volcarán su contenido
    en el entorno de la bacteria (Brewin N.J., 1991) formando
    así los primordios del canal de infección,
    estructura a través de la cual las bacterias van a
    discurrir por la planta hasta llegar al nódulo. Las
    estructuras preinfectivas se inducen por
    acción de LCOs en leguminosas con
    nódulos indeterminados (van Brussel A.A.N. y col.,
    1992), y en algunas con nódulos determinados como
    Lotus, aunque no en Phaseolus (van Spronsen
    P.C. y col., 2001; Niwa S. y col., 2001). Más tarde se
    detallan estos dos tipos de desarrollo del nódulo. La
    formación del dicho "camino" de infección
    está dirigida por la planta merced a la
    deformación del citoesqueleto que induce una
    invaginación en la vacuola generando los llamados
    puentes citoplasmáticos (van Brussel A.A.N. y col.,
    1992) cuya orientación comunica unas células
    con otras y por los cuales irá creciendo la bacteria.
    A lo largo de toda la luz del canal
    existe una matriz glucoproteica cuyos componentes proceden
    tanto de la planta como de la bacteria (Broughton W.J. y
    col., 2000). Así, por parte de Rhizobium nos
    encontramos, entre otros, glúcidos cíclicos,
    lipopolisacárido (LPS), fundamental para una correcta
    infección, succinoglucano y EPS, siendo éste
    último crucial para la iniciación y posterior
    elongación del canal de infección (Cheng H.P. y
    Walker G.C., 1998). La planta por su parte, entre los
    distintos compuestos que liberan las vesículas al
    canal de infección, aporta arabinogalactanos (o
    PsENOD5 en guisante) y proteínas ricas en prolina como
    ENOD12, pero el componente principal es material
    glucoproteico denominado glucoproteína de matriz (MGP)
    (VandenBosch K.A. y col., 1989), recientemente identificado
    como un tipo de extensina (Wisniewski J.P. y col., 2000), que
    es secretada por las células del pelo radicular y del
    córtex y que se acumula tanto en el canal de
    infección como en los espacios intercelulares de
    células  no infectadas (Rae A.L. y col., 1991).
    Es una glucoproteína constitutiva cuya
    expresión en el proceso de infección se ve
    incrementada y cuya presencia es necesaria para el desarrollo
    del canal de infección (Rae A.L. y col., 1992). Se la
    ha relacionado con un mecanismo de defensa de la planta, al
    observar cómo plantas infectadas con bacterias
    mutantes en la síntesis de lipopolisacárido
    (LPS), aumentan su secreción (Perotto S. y col.,
    1994).

    Desarrollo del
    nódulo

    Dependiendo del sistema simbiótico podemos
    encontrar dos tipos de nódulos: determinados o
    indeterminados. Ello va a venir dado por el lugar en donde se
    induzcan las divisiones mitóticas en la raíz.
    Así, si se originan en el córtex interno se
    originan nódulos indeterminados y si lo hacen en el
    córtex externo nódulos determinados. Ambos
    tipos de nódulos, además de presentar una
    estructura anatómica distinta, también difieren
    en la forma en que se comporta la bacteria dentro del
    nódulo en formación. A pesar de ello, la
    inducción del ciclo celular en ambos sistemas sigue la
    misma regulación.

    El ciclo celular en
    las plantas

    Las células eucariotas discurren por su ciclo
    vital pasando por una serie de fases que tienen como función la de preparar y controlar el
    estado de la
    célula, con el fin de conseguir una
    división y, sobre todo, de asegurar una
    transmisión fiable de la dotación génica
    del organismo:

    1)      Fase G1:
    periodo en el que las células llevan a cabo
    principalmente las tareas de supervivencia cotidiana. Es en
    esta fase del ciclo cuando las células pueden
    diferenciarse, entrando entonces en quiescencia o en la fase
    G0.

    2)      Fase S: espacio
    temporal durante el que se produce la replicación de
    la dotación génica.

    3)      Fase G2:
    periodo previo a la mitosis y
    citocinesis en el que la célula además de prepararse para
    la división pasa por una serie de controles para
    verificar la fiabilidad de la replicación
    cromosómica.

    4)      Fase M: breve etapa
    del ciclo celular en la que se produce el reparto de la
    dotación cromosómica y la división
    celular. En determinadas ocasiones una célula puede
    saltarse esta fase originando un aumento en la ploidía
    celular, encontrándonos entonces un fenómeno de
    endorreduplicación.

    Debido a la rigidez de la pared celular el movimiento
    no juega un papel importante en el desarrollo de la planta,
    en contraste con los tejidos animales. Por
    ello, la morfogénesis en las plantas depende de la
    división celular y expansión celular, apoyados
    por la capacidad totipotente que presentan las células
    vegetales para cambiar su destino en respuesta a
    señales externas (Burssens S. y col., 1998). A
    diferencia de los animales, en los que la
    organogénesis ocurre originalmente en el
    embrión, el crecimiento usual de plantas implica tanto
    organogénesis embriónica como
    post-embriónica. El tallo primario y los meristemos
    apicales de la raíz se forman inicialmente como parte
    del embrión en desarrollo y generan las células
    que se dividirán para formar el tallo y la
    raíz. Pero a lo largo de la vida de las plantas se
    generan estructuras nuevas como por ejemplo las raíces
    laterales a partir de células del periciclo, o la
    formación de nódulos a partir de células
    del córtex en leguminosas o de células del
    periciclo en actinorrizas. Por regla general, para la
    formación de nuevas estructuras se requieren la
    inducción de nuevos meristemos, lo que implica que
    células ya diferenciadas, normalmente en la fase
    quiescente o G0, vuelvan a reentrar en el ciclo
    celular, fenómeno que salvo en contadas ocasiones no
    se produce en animales.

    Generalmente, la regulación del ciclo celular
    depende de la presencia de dos familias de proteínas,
    las ciclinas (Cyc) y las quinasas dependientes de ciclinas o
    CDKs. Proteínas de ambas familias van a aparecer o
    desaparecer dependiendo de la fase del ciclo en el que se
    encuentre la célula y regulando la transición a
    la fase siguiente.

    Las ciclinas controlan la actividad de las CDKs
    así como sus substratos y su localización
    subcelular. Las CycA y CycB se expresan de forma dependiente
    a la fase del ciclo celular, aunque las CycA empiezan a
    expresarse en la fase S, tanto ella como CycB presentan un
    pico de expresión en la transición
    G2-M (Mészáros T. y col., 2000). La
    expresión de las CycD sin embargo no depende del ciclo
    celular, se expresan en presencia de mitógenos,
    concretamente, estas ciclinas se inducen en momentos precisos
    durante la reentrada en el ciclo celular y se mantienen
    inducidas en células en división (Meijer M. y
    Murray J.A.H., 2000). Las ciclinas se regulan mediante su
    inducción y por procesos
    proteolíticos, así CycA y CycB presentan unos
    dominios denominados "destruction box" que regulan su
    proteolisis mediante un proceso dependiente de ubiquitina;
    sin embargo la mayoría de las CycD presentan
    secuencias PEST (pro, glu, ser, thr) que es una señal
    para su rápida degradación (Huntley R.P. y
    Murray J.A.H., 1999).

    Las CDKs son serin-treonin quinasas
    específicas cuya actividad es regulada tanto por la
    asociación con ciclinas como con fenómenos de
    fosforilación y desfosforilación (Joubès
    J. y col., 2000). Existen dos grupos, el primero de ellos,
    PSTAIRE, son CDKs que poseen esta secuencia
    aminoacídica dentro de un entorno de 16 residuos en un
    motivo de interacción con ciclinas. Es una familia de
    CDKs que guardan una gran homología con la CDK
    cdc2 de Schizosaccharomyces pombe y de
    ahí reciben su nombre.  El segundo grupo, los
    CDKs sin PSTAIRE, tienen un motivo distinto en una
    posición equivalente, PPTALRE o PPTTLRE, y reciben el
    nombre de clase
    CDK-b. Además en base a análisis de expresión
    génica y de homología de secuencias se ha
    sugerido que existen dos subgrupos (CDK-b1 y CDK-b2). Dichos
    grupos se encuentran presentes en la transición de la
    fase S a fase M a pesar de que en otros eucariotas las CDKs
    PSTAIRE son las únicas responsables de la
    regulación G2-M. La actividad de las CDKs
    no sólo requiere la unión a la ciclina sino
    además la fosforilación en un residuo de
    treonina en el T-loop por una quinasa activadora de CDKs
    (CAK). Además las CDKs pueden ser inhibidas mediante
    la fosforilación en Thr14 y Tyr15 por las quinasas
    myt1 y wee1. Dichos fosfatos han de ser
    eliminados por parte de la familia de fosfatasas cdc25
    para reactivar a la CDK. Por otro lado en cultivos celulares
    de tabaco se
    ha demostrado que en ausencia de citoquinina se bloquea el
    ciclo celular en G2 (Riou-Khamichi C. y col.,
    1999) y sólo se reanuda cuando existe otra fuente de
    cdc25 añadida por medios de
    genética molecular. Esto demuestra que las
    citoquininas participan en la desfosforilación de
    CDKs, aunque en Arabidopsis se ha observado que
    también regulan la transición G1-S
    al activar CycD3.

    Uno de los puntos claves de regulación para
    la entrada en el ciclo celular es la transición de la
    fase G1 a la fase S. Implica la
    participación de proteínas similares al
    retinoblastoma (Rb), los factores de transcripción E2F
    y las ciclinas D y sus CDKs correspondientes. Una de estas
    proteínas, Rb, es muy importante para la
    regulación del ciclo celular ya que además de
    unir el factor de transcripción E2F, impidiendo que
    ejerza su función,  puede inducir la presencia de
    histonas desacetilasas en los promotores de los genes
    regulados por E2F provocando la inactivación de los
    mismos. Esta desactivación del sistema E2F mantiene a
    la célula en fase G1. No obstante, la
    recepción de señales externas como las debidas
    a la presencia de auxinas, citoquininas y sacarosa inducen la
    activación del complejo CycD y su CDK que van a
    fosforilar sucesivamente a Rb. Esta hiperfosforilación
    de Rb, además de provocar su inactivación
    induce la liberación de E2F el cual activa la
    transcripción de ciertos genes cuyo producto
    conduce a la transición a la fase S. Entre dichos
    genes se encuentran las CycA y CycB que junto con las CDK
    PSTAIRE van a actuar regulando sobre todo la
    transición de G2 a M al fosforilar, entre
    otras moléculas, a las histonas provocando la
    condensación de la cromatina (Mészáros
    T. y col., 2000).

    Como se ha mencionado anteriormente, en algunas
    ocasiones el ciclo puede saltarse la fase de mitosis (M),
    bien porque las células se diferencian en fase
    G2 en lugar de en fase G1 o bien debido
    a la acción de ciertas proteínas, como Ccs52
    (Cell Cycle Switch) perteneciente a la
    familia de las proteínas WD-40, que se encarga de
    dirigir la degradación de los factores
    mitógenos (Cebolla A. y col., 1999).

     

    Desarrollo del nódulo
    indeterminado

    Los nódulos indeterminados se dan en plantas
    como las del género Medicago, Pisum,
    Trifolium y Vicia. En este tipo de
    nódulos son las células del córtex
    interior las que se reintroducen en el ciclo celular,
    además, tienen la característica de poseer un
    meristemo permanente, lo que les otorga una forma
    cilíndrica con simetría radial en la
    organización de los tejidos. Así en la zona
    más exterior se hallan las células vacuoladas
    del córtex, y hacia el interior se encuentran la
    endodermis y el parénquima, en donde también
    aparecen los haces vasculares. Todo ello cubre una zona
    central en donde Rhizobium se alberga y realiza la
    fijación de nitrógeno, y que será
    descrita con más detalle posteriormente.

    Se ha comprobado que en plantas crecidas en
    deficiencia de nitrógeno, a las pocas horas de la
    inoculación se induce la actividad mitótica en
    las células del córtex interior, debido a la
    actividad de los factores Nod (Calvert H.E. y col., 1984;
    Dudley M.E. y col., 1987) (Fig. 5A). Las primeras
    divisiones se producen en el plano anticlinal originando el
    primordio del nódulo. Desde el inicio se establece una
    polaridad en el primordio; así se mantiene la
    actividad meristemática en el ápice, causando
    un crecimiento del primordio hacia el exterior, mientras que
    las capas celulares inferiores se van diferenciando (Foucher
    F. y Kondorosi E., 2000) (Fig. 5B).

     Curiosamente el canal de infección
    nunca atraviesa células en división sino que
    progresa a través de los puentes
    citoplasmáticos de células que han quedado
    bloqueadas en la fase G2 (Foucher F. y Kondorosi
    E., 2000). Los canales de infección culminan en gotas
    de infección, de un tamaño que oscila entre los
    10 y 25 m de diámetro, en células
    diferenciadas de la región subyacente al meristemo
    nodular, en las que el ciclo celular está bloqueado.
    Dichas células, por un proceso de endocitosis, van
    captando las células de Rhizobium del canal de
    infección, las cuales alcanzan el ambiente
    endofítico rodeadas por membrana de origen vegetal que
    recibe el nombre de membrana peribacteroidea (mpb), dando
    lugar a un nuevo orgánulo denominado simbiosoma
    (Brewin N.J., 1991). Normalmente, estas células
    infectadas poseen una dotación cromosómica de
    8C, al haber entrado previamente en ciclos de
    endorreduplicación, en los cuales, como se ha
    mencionado anteriormente, Ccs52 juega un papel activo y
    fundamental. Se ha propuesto la existencia de una
    relación directa entre el tamaño del
    núcleo o la ploidía del mismo y el volumen final
    de la célula (Kondorosi E. y col., 2000). De este modo
    un aumento de la ploidía en la célula
    incrementa el espacio disponible para albergar el gran
    número de bacterias que la invaden.

    Este proceso de invasión y
    diferenciación define unas regiones dentro del
    nódulo indeterminado (Hirsch A.M., 1992) (Fig.
    6):

     1)      Zona I o
    meristemática: en el ápice del nódulo,
    corresponde a la zona de células en
    proliferación.

    2)      Zona II o de
    invasión: inmediatamente por debajo de la zona
    meristemática, es la región en la que se
    produce la invasión bacteriana a través de los
    canales de infección. Las células de esta
    región son más grandes y vacuoladas que las
    meristemáticas. Los rizobios en esta zona aún
    poseen una forma cilíndrica y pueden dividirse. Para
    diferenciarlos se los denomina bacteroides tipo 1.

    3)      Zona de
    prefijación: en esta región las células
    vegetales, que aún no han finalizado su
    diferenciación, están repletas de bacteroides
    de tipo 2 más alargados que los de tipo 1.

    4)      Interzona II y III:
    en esta franja, las células vegetales finalizan su
    proceso de diferenciación. Las células de esta
    región presentan numerosos amiloplastos así
    como tránscritos de leghemoglobina, proteína
    encargada de regular la presencia del oxígeno en el nódulo.
    Además nos encontramos bacteroides de tipo 3 los
    cuales presentan su tamaño final definitivo,
    así como una heterogeneidad citoplasmática
    característica.

    5)      Zona III o de
    fijación: región totalmente diferenciada en la
    que se realiza la fijación de nitrógeno
    propiamente dicha. Se subdivide en dos regiones: la zona de
    fijación y la zona ineficiente. En la primera, las
    gotas de infección han culminado su proceso de
    diferenciación, resultando en la formación del
    simbiosoma, compuesto por la membrana vegetal original
    modificada en su composición y un bacteroide de tipo 4
    con una estructura normalmente en forma de "Y" o de "T" y con
    una heterogeneidad citoplasmática notable, indicativa
    de su maduración en forma fijadora de
    nitrógeno. Por otro lado, las células vegetales
    no presentan tantos amiloplastos, porque posiblemente hayan
    sido consumidos durante la actividad fijadora de
    N2. La zona ineficiente está compuesta por
    células con bacteroides de tipo 5 que presentan un
    citoplasma homogéneo indicatorio del inicio de la
    senescencia.

    6)      Zona IV o de
    senescencia: región en la base del nódulo,
    comprendida por celulas vegetales y bacterianas en
    degradación y que se incrementa con la edad del
    mismo.

    No todas las células procedentes de la zona
    meristemática son infectadas, sino que se especializan
    en distintos tipos celulares (Brewin N.J., 1991). Algunas,
    por ejemplo, en la endodermis del nódulo forman una
    monocapa de células con una pared altamente suberizada
    que impermeabiliza a los gases el
    parénquima central del nódulo. Además,
    en dicha región existen células pequeñas
    que aparecen intercaladas entre las células
    infectadas. Estas células establecen una red que conecta el
    tejido central del nódulo con los haces vasculares, a
    través de la cual se transportan los sustratos
    carbonados a las células infectadas y se distribuyen
    al resto de la planta los compuestos nitrogenados generados
    en el nódulo (Scheres B. y col.,
    1990).  

    Desarrollo del nódulo
    determinado

    Este tipo de nódulos es inducido en plantas
    como las del género Phaseolus, Glycine,
    Vigna y Lotus, entre otras. A diferencia que en
    los indeterminados, en esta clase de nódulos no hay un
    meristemo permanente.

    Así, su crecimiento se basa en la
    expansión en vez de en la división celular,
    razón por la que presentan una morfología esférica en vez de
    cilíndrica (Hirsch A.M., 1992). La causa de la
    ausencia de un meristemo permanente la podemos encontrar en
    el proceso de formación. Se ha comprobado que las
    primeras divisiones celulares en respuesta a la presencia de
    Rhizobium son anticlinales y se producen en la
    hipodermis (Newcomb W. y col., 1979; Rolfe B.G. y Gresshoff
    P.M., 1988). A continuación, se genera otro foco de
    división celular en el periciclo. Posteriormente,
    estos dos meristemos convergen generando el primordio
    nodular, en el cual podemos encontrarnos células no
    vacuoladas procedente de las divisiones de la hipodermis
    conformando el tejido central del nódulo, y
    células con un elevado grado de vacuolización
    procedentes de las divisiones en el periciclo, componiendo el
    parénquima nodular que rodea al tejido central. gran
    parte de la actividad mitótica en la región
    central del nódulo se pierde transcurridos 12 a 18
    días tras la inoculación (Newcomb W. y col.,
    1979). Algunas células de este tejido central son
    invadidas a través de los canales de infección
    y pueden ser identificadas por su gran tamaño y
    densidad,
    debidos a la elevada presencia de simbiosomas en su interior.
    Estos simbiosomas, a diferencia de los existentes en
    nódulos indeterminados, pueden presentar más de
    un bacteroide en su interior. El resto de células, no
    infectadas, presentan un tamaño inferior y con una
    elevada vacuolización; además, en soja se ha
    comprobado que expresan la enzima uricasa encargada de la
    producción de ureidos que es la forma en la que se
    distribuyen los compuestos nitrogenados en estas plantas. Por
    otro lado, en el parénquima se encuentran varias capas
    de células separadas por exiguos espacios
    intercelulares y con un elevado contenido de proteínas
    ricas en prolina en su pared, que pueden contribuir a limitar
    la difusión del oxígeno al tejido central
    (Tjepkema J.D. y Yocum C.S., 1974). Sin embargo, el
    parénquima no tiene únicamente esta
    función protectora, ya que posiblemente puede
    participar en la producción de ureidos, al haberse
    detectado en la zona de contacto con el tejido central
    células que presentan un elevado número de
    peroxisomas, así como un gran retículo
    endoplasmático y la enzima uricasa (Newcomb E.H. y
    col., 1989).

    Diferenciación
    del simbiosoma

    De forma paralela al desarrollo del nódulo,
    Rhizobium se distribuye por el mismo a través
    de los canales de infección, o a través de la
    división de células previamente infectadas,
    según se trate de un nódulo indeterminado o
    determinado, a la par que va sufriendo una serie de
    modificaciones que culminan en la formación del
    simbiosoma, el cual presenta una serie de
    características que son indispensables para realizar
    la actividad fijadora de nitrógeno.

    En un simbiosoma se pueden distinguir los siguientes
    componentes:

    1)      Membrana
    peribacteroidea (mpb)

    2)      Fluido
    peribacteroideo (fpb)

    3)     
    Bacteroide

    Membrana
    peribacteroidea

    Esta envuelta es absolutamente necesaria para la
    actividad del simbiosoma (Regensburger B. y col., 1986), al
    servir de intermediario de señales y nutrientes entre
    la bacteria y la planta. Aunque tiene su origen en la
    porción de la membrana plasmática vegetal que
    rodea a Rhizobium durante la invasión, la
    naturaleza de la mpb madura se asemeja más a la de la
    membrana del tonoplasto. La razón de este cambio en la
    composición radica en la fusión de vesículas procedentes
    tanto del aparato de Golgi como del retículo
    endoplasmático que conduce al crecimiento de la
    membrana peribacteroidea. Por otro lado, esas
    vesículas transportan determinados componentes
    proteicos, como una H+-ATPasa, que pasan a
    incorporarse a esta cubierta. La actividad de esta
    proteína genera una acumulación de
    H+ en el espacio peribacteroideo, y por tanto un
    descenso de pH que el
    bacteroide va a combatir excretando el nitrógeno
    fijado en forma de amoniaco que en ese ambiente se
    encontrará ionizado como NH4+
    (Fig. 7). Los iones amonio pasan a través de un
    transportador específico de la mpb al citoplasma de la
    célula
    vegetal en donde el sistema GS-GOGAT los incorpora en
    forma de aminoácidos, amidas o ureidos. Además
    de un gradiente de pH, se genera un gradiente
    electroquímico aprovechado por determinados
    transportadores, como por ejemplo el de malato, con el fin de
    proporcionar sustratos carbonados al bacteroide.

    Se ha podido determinar que en el simbiosoma se
    acumula Ca2+ (Vincent J.M. y Humphrey B.A., 1963)
    y que además participa en la regulación de
    protein-quinasas de membrana que controlan el transporte
    de malato y amonio a través de la mpb.

    Fluido
    peribacteroideo

    El fluido peribacteroideo (fpb), definido como el
    material soluble existente entre la mpb y el bacteroide,
    mantiene en contacto la superficie de ambos, estableciendo
    una zona que permite la interacción. Como se ha
    mencionado anteriormente, es donde se va a acumular una alta
    concentración de H+ debido a la actividad
    ATPasa de la mpb (Fig. 7). Además, desde el aparato de
    Golgi se secretan proteínas al fpb
    características de lisosomas como proteasas,
    trehalasas ácidas o manosidasas, que hacen del
    simbiosoma un orgánulo con propiedades líticas
    (Mellor R.B., 1989). El equilibrio
    en el intercambio de metabolitos entre la planta y el
    microorganismo resulta vital para la simbiosis, de tal forma
    que, una alteración del mismo producida por alguno de
    los dos miembros de la asociación, llevaría a
    una acidificación en el interior del simbiosoma que
    conduciría a la activación de las hidrolasas y
    por lo tanto a la muerte
    del simbiosoma y a la senescencia del
    nódulo.

  3. FORMACIÓN DE
    NÓDULOS

Partes: 1, 2, 3
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